Nagy-Britanniában káosz uralkodik, amiért Voldemort és követői, a halálfalók felelősek. Miután Cornelius Caramel mágiaügyi miniszter helytelenül kezeli a kialakult helyzetet, lemondásra kényszerítik. Utódjává Rufus Scrimgeour válik, aminek következtében Arthur Weasley-t előléptetik.

A Fonó sori otthonában Perselus Pitont meglátogatja Draco Malfoy édesanyja, Narcissa, és annak nővére, Bellatrix Lestrange. Narcissa könyörög Pitonnak, hogy tegye le a Megszeghetetlen Esküt, hogy megvédi Dracót, és ha ő elbukik, teljesíti küldetését, amit a Sötét Nagyúr bízott rá. Piton megteszi, amit a nő kér tőle.

Dumbledore meglátogatja a nyarat a Dursley családnál töltő Harryt, és elmondja, a fiú örökölte meg a halott Sirius Black dolgait: a házát, a házimanóját (Sipor) és Csikócsőrt. Ezután hozzáteszi: Harry védelme 1 év múlva, 17 éves korában lejár a Dursley-házban Voldemort ellen. Ezután Dumbledore és Harry egy kis faluba hopponál, ahol egy Horatius Lumpsluck nevű, ex-roxforti bájitaltanárt látogatnak meg. Dumbledore kérésére Harry meggyőzi a férfit, térjen vissza a Roxfortba tanítani.

Később Harry elmondja Dumbledore-nak, nem szokott már fájni a sebhelye. Az igazgató szerint ez azért van, mert Voldemort rájött, veszélyes Harrynek belelátni a gondolataiba. Potternek feltűnik, hogy Dumbledore egyik keze – amin egy fura gyűrűt visel – el van sorvadva.

Harry a nyár többi részét a Weasley családdal és Hermionéval tölti az Odúban. Családja elkeseredésére (főleg Ginny, Molly Weasley, Fred és George bánatára) Bill Weasley össze akar házasodni a francia Fleur Delacourral, a Trimágus Tusa résztvevőjével és a Beauxbatons akadémia volt diákjával. Harry, Ron és Hermione megkapják RBF-vizsgáik eredményét: Hermione minden tantárgyból átment a vizsgán, de Harry és Ron megbukott mágiatörténetből és jóslástanból. Bájitaltanból Harry nem tudott átmenni Várakozáson Felüli osztályzatával, így nem lehet auror.

Remus Lupin rossz híreket hoz: a dementorok egyre több embert támadnak meg, és már rengeteg az eltűntek száma, köztük a pálcakészítő Mr. Ollivander. Elmondja, Igor Karkarov is meghalt. Harry a roxforti leveleiből megtudja, őt nevezték ki az új kviddics-csapatkapitánynak.

Mikor Weasley-ékkel Harry az Abszol útra megy tanszerekért, összefutnak Draco Malfoyjal és annak anyjával. Egy kis veszekedés után Harry, Ron és Hermione követik a Láthatatlanná tevő köpeny alatt Dracót, aki a Borgin & Burkes-be betérve összevész valamin az eladóval. Harry szerint Draco lépett az Azkabanban raboskodó apja, Lucius Malfoy helyébe halálfalóként.

Mikor a diákok a Roxfort Expresszel indulnak az iskolába, Lumpsluck meghívja Harryt a kedvend diákjai klubjába, a Lump Klubba, amelynek régen Lily Potter és Tom Denem is tagja volt. Harryn kívül Neville, Ginny és a mardekáros Blaise Zabini is meghívást kap. Az ebéd után Harry követi köpenyével Zabinit a mardekásorok fülkéjébe, ahol kihallgatja a beszélgetésüket. Mikor a vonat megérkezik, Malfoy észreveszi Harryt, majd amikor egyedül maradnak, sóbálványátkot szór Harryre, eltöri az orrát és leszáll a vonatról. Később a Roxfort védelmére kirendelt Nymphadora Tonks rátalál Harryre, és az iskolába kíséri.

Itt Dumbledore a beszédében kijelenti: Lumpsluck lesz az új bájitaltanár, Piton pedig a Sötét Varázslatok Kivédését fogja tanítani. Lumpsluck átengedi a megbukott Harryt bájitaltanból, majd Ron és Harry találkozik Hagriddal, aki elmondja: Gróp egy barlangban lakik, a Harrytől kapott Csikócsőr pedig jól van, meg is látogatják.

Piton a legelső órán büntetőfeladatot szab ki Harrynek, ám nem kell elvégeznie, mert Dumbledore magánórát tart neki. Mivel Ron és Potter nem vettek maguknak, megkapják a tankönyveket. Harry a kapott könyvében való jegyzetek segítségével ő írja meg legjobban az „élő halál eszenciáját”, így egy adag – szerencsét hozó – Felix Felicis bájitalt nyer. Ekkor veszi észre, hogy a könyv hátuljába a következő van írva: „Ez a könyv a Félvér Herceg tulajdona!”.

Dumbledore az egyik magánóráján egy emléket mutat neki: Little Hangleton mellett, egy erdőben él Rowle Gomold két gyermekével. Dumbledore elmondja, hogy Gomold lánya, Merope lett később Voldemort anyja. Harry észreveszi, hogy Gomold kezén ugyanaz a gyűrű van, amit az igazgató kezén is látott.

A Reggeli Próféta azt írja, a Kóbor Grimbusz jegykezelőjét letartóztatták, mivel azt állítják, halálfalókkal tartott kapcsolatot. Harry válogatást tart a kviddicscsapatba, így bekerül Ron, Ginny és Katie Bell, később pedig Dean Thomas. Hagrid elmondja a srácoknak: Aragog haldoklik. Az első roxmortsi hétvége alkalmával Katie talál egy átkozott nyakláncot, ám szerencsére senki sem sérül meg. Harry arra gyanakszik, Draco Malfoy áll az eset mögött.

Dumbledore következő különóráján Harry megtudja, az a bizonyos nyaklánc a párszaszájú Tom Denemé volt, akit Dumbledore egy árvaházból hozott ki. A karácsonyi partira Harry Luna Lovegooddal megy el, ahol Piton és Draco bizalmas beszélgetésbe kezdenek. Lupin új híreket hoz: a vérfarkasok is átálltak Voldemort oldalára.

Dumbledore újabb emlékeket mutat Harrynek: Denem lemészárolja a családját, majd Lumpsluckot faggatja bizonyos horcruxokról. Mivel az emlék hiányos, Dumbledore azt a feladatot adja Harrynek, derítse ki, mi az a hiányzó rész. Harry kémkedik Malfoy után, aki többször eltűnik a Tekergők Térképéről. Ron a születésnapjára kapott ajándékok közül elővett egy dobozt amibe csokikondér volt, ám kiderült, hogy azt a csokit ette meg amit Harry kapott Romilda Vane-től és szerelmi bájital van benne. Harry elviszi Lumpsluck professzorhoz Ront aki megfőzi a bájital ellenszerét, de utána a professzor megkínálja Ront a mézsörből amit Dumbledornak szánt karácsonyra... Ront, aki először ivott bele megmérgezi, de Harry a Félvér Hercegtől kapott tippet beváltotta: egy bezoárt dugott Ron szájába... Ron felkerül a gyengélkedőbe...

Míg Ron lábadozik, Cormac McLaggen kerül be a kviddicscsapatba, de a kétbalkezes játékos leüti Harryt. Később Potter megtudja Siportól és Dobbytól: Draco a Szükség Szobájában szokott eltűnni.

Aragog meghal, Harry elmegy a temetésére, majd megtudja Lumpslucktól a teljes emléket: a horcruxok Voldemort lelkének darabjai; hét van belőlük: Tom Denem naplója (Harry már elpusztította), a Gomold-gyűrű (Dumbledore már elpusztította), Nagini – Voldemort kígyója –, három ismeretlen tárgy, és maga Voldemort.

Harry az egy nap megnézte a Tekergők Térképét és látta, hogy Malfoy egy fiú wc-ben van Hisztis Myrtle társaságában. Harry bemegy megnézni, hogy mit csinálnak de látja, hogy Malfoy sír. A fiú észreveszi Harryt és párbajoznak amikor Harry kipróbálta a Herceg egyik átkát: sectumsempra. Az átok keresztül hasította Malfoyt akiből ömlött a vér. Piton berontott a wc-be és meggyógyítja Malfoyt és ráparancsolt Harryre, hogy maradjon ott amíg visszajön... Piton elküldte Harryt a tankönyveiért és út közben a fiu elrejtette a herceg könyvét és elkérte a Ron-ét.. Piton megnézi a könyveit és látja, hogy Ron könyve az... Ezért büntetőmunkára ítélte Harryt... Dumbledore magával hívja Harryt, ugyanis talált egy újabb horcruxot. Potter addig barátait kéri meg, figyeljék Dracót. Egy óriási barlanghoz mennek, ahol egy nagy tó közepén egy kőedényt találnak. Mikor Dumbledore megissza az edényben lévő folyadékot, rosszul lesz. Harry merített vizet a gyenge varázslónak a tóból, de ekkor rátámadtak az inferusok (halottak).. Dumbledor összeszedi cseppnyi erejét és tüzet varázsol. hogy elkergesse őket... Harry a legyengült varázslót kiviszi a barlangból és Roxmorts főutcájába hopponál. Ott látják meg: Roxfort felett van a Sötét Jegy.

Potter és Albus a csillagvizsgáló toronyba repülnek, az öreg varázsló érzi, hogy csapdába estek és Harryt megbénítja... Megjeleni Draco. A fiú kihajítja a bástyáról az igazgató pálcáját, Harry pedig a láthatatlanná tévő köpenye alatt tehetetlen. Draco elmondja: a volt-nincs szekrény segítségével halálfalókat juttatott az iskolába, és csata kezdődött. Harry ekkor tudja meg, miért is veszekedett Draco az Abszol úton, és miért ment annyiszor a Szükség Szobájába: mert ott rejtette el a szekrényt.

Három halálfaló, Amycus Carrow , testvére és Fenrir Greyback (vérfarkas) lép be, az igazgató megölésére buzdítják Dracót, de mivel az nem képes erre, Perselus Piton jelenik meg, és végez Dumbledore-ral. A halálos átok letaszítja áldozatát a toronyból.

Voldemort szolgái menekülni kezdenek, ám Harry üldözőbe veszi őket. Végül Piton a fiúhoz fordul, és mielőtt elmenekülne, elárulja: ő a Félvér Herceg. A csata után megtalálják Dumbledore holttestét a torony tövében, mellette a horcruxszal és egy levéllel: egy bizonyos R. A. B. írta Voldemort nagyúrnak, miszerint ez a horcrux hamisítvány, s az igazi nála van.

Harry a gyengélkedőn találkozik Bill-lel, akit a csata közben megmart Fenrir Greyback, de szerencsére nem alakul át. McGalagony és Weasley-ék elmondják: mikor követni kezdték Dracót, halálfalók jelentek meg, majd a Főnix Rendje is az iskolába jött. Míg Harry és McGalagony a Roxfort bezárásán gondolkodnak, Fawkes – Dumbledore főnixmadara – siratódalt énekel.

Dumbledore-t és pálcáját a roxforti tó partján temetik el, Harry szakít Ginnyvel, mert fél, hogy Voldemort őt használná csalinak ha őt, Harryt akarná megkapni... Ezután a mágiaügyi miniszter megkérte Harryt, hogy reklámozza, milyen jó munkát végez a minisztérium, de a fiu ismét nemet mond neki... Harry kijelenti: visszamegy Dursley-ékhez, utána pedig Godric’s Hollow-ba látogat, mert neki ott kezdődött minden és úgy érzi, hogy oda kell visszamennie. Ron és Hermione kijelentik, minden kalandban vele lesznek.